Handwerker wordt geboren in Bergisch Gladbach en begint bij de plaatselijke SV met voetballen. In 2007 sluit hij zich aan bij Bayer 04 Leverkusen, waar hij de volledige jeugdopleiding doorloopt. Na tien seizoenen in Leverkusen te hebben gespeeld, stapt de linksback over naar 1. FC Köln. Die club verhuurt de verdediger in de jaargang 2018/2019 aan FC Groningen, waarna Handwerker in de zomer van 2019 de overgang maakt naar 1. FC Nürnberg.
Door de jaren heen doet Handwerker onder meer ervaring op in de Bundesliga (11 duels), de 2. Bundesliga (114 wedstrijden) en de Eredivisie, waarin hij 31 partijen speelt. Ook komt hij met Bayer 04 Leverkusen in actie in de UEFA Youth League en speelt hij met drie clubs bekerduels. Handwerker maakt in 2016 zijn jeugdinterlanddebuut en verzamelt caps voor Duitsland Onder 19 en Jong Duitsland.
“Tim is een speler met een goede trap in zijn linkerbeen, is rustig aan de bal en heeft voetballend vermogen”, omschrijft Technisch Directeur Jordy Zuidam de nieuwste aanwinst van FC Utrecht. “Hij houdt ervan om naast het uitvoeren van zijn verdedigende taken ook in aanvallend opzicht een bijdrage te leveren. Tim is ontzettend gedreven en we zijn blij dat we hem kunnen toevoegen aan onze selectie.”